Journal of Reproduction & Infertility

Journal of Reproduction & Infertility

Evaluating histological modifications of testis and spermatogenesis in adult male rats on finasteride

Authors
Department of Biology, Islamic Azad University, Kazeroun, Iran
Abstract
Introduction: Finasteride, a synthetic 4-azasteroid compound, is a competitive and specific inhibi-tor of type II 5--reductase, an intracellular enzyme that converts testosterone into dihydrotestos-terone (DHT). Finasteride is prescribed for nearly all disturbances related to DHT concentration such as benign prostatic hyperplasia, male-pattern androgenetic alopecia, hirsutism, acne and seborrhea. Since finasteride is frequently prescribed in men, the effects of different doses of finas-teride on the number of spermatogonia, Sertoli and Leydig cells have been investigated in the present study. Materials & Methods: Forty mature male Sprague-Dawley rats were divided into five groups of eight. The first group was kept as the control group and received nothing. The second or the sham group, only received distilled water orally, but the last three experimental groups respectively received 25, 50 and 100mg/kg of BW/d doses of finasteride orally for a 32-day period. Then photo-micrographs of testis tissues were studied and the results of the five groups were statistically analyzed by ANOVA, t, Tukey and Duncan tests. P < 0.05 was considered significant. Results: Administration of 50 and 100mg/kg per BW doses of finasteride significantly decreased the number of spermatogonia and 50mg/kg doses reduced the number of primary spermatocytes (p0.05). The number of Sertoli cells had no significant difference in the experimental groups in comparison with the control group but there was a significant increase in the number of Leydig cells in all of the experimental groups (p0.05). This drug did not have any significant effects on the density of different kinds of cells, and nuclear or cytoplasmic staining properties of spermato-gonia. Conclusion: Finasteride causes a significant decrease in the number of spermatogonia and primary spermatocytes. It also causes a significant increase in the number of Leydig cells but it does not have any significant histological effects on the testis or any effects on spermatogenesis. Therefore, it seems that short-term uses of the medication may not have harmful effects on male fertility.
Keywords

زمینه و هدف

تستوسترون به عنوان مهم‌ترین هورمون آندروژن، در تکامل و تکثیر سلول‌های ژرمینال و تمایز اسپرماتیدهای گرد به اسپرماتیدهای کشیده، نقش اساسی را ایفا می‌کند (1،2).

تستوسترون در برخی از بافت‌های هدف آندروژنها، می‌تواند به دی‌هیدروتستوسترون (DHT) ، با توانایی بیشتر تبدیل شود. تستوسترون و DHT می‌توانند باعث بروز سرطان، هیپرپلازی خوش‌خیم پروستات، ریزش موی سر مردانه، پرمویی بدن، تغییرات پس از بلوغ در پسران و آکنه شود (3). DHT همچنین نقشی مهم در کنترل فیدبکی GnRH و گنادوتروپینها دارد و از اسپرماتوژنز حمایت می‌کند (3). دی‌هیدروتستوسترون فعال‌ترین هورمون آندروژن‌ در بدن است (3)؛ اما هنوز عملکرد روشنی برای DHT حاصل از تستوسترون، در پدیده اسپرماتوژنز و بلوغ اسپرم مشخص نشده است (4). تبدیل تستوسترون به دی هیدروتستوسترون تبدیلی غیرقابل برگشت است که به‌وسیله آنزیم 5- آلفا ردوکتاز کاتالیز می‌شود. این آنزیم دارای دو ایزوفرم 1 و 2 است که به وسیله دو ژن متفاوت کد می‌شوند. آنزیم نوع 2 در اندام‌های تولیدمثلی جنس نر بیش از نوع 1 بیان می‌شود (5،6). فیناسترید مهار‌کننده‌ای رقابتی و اختصاصی برای آنزیم 5 آلفاردوکتاز نوع II است که تبدیل تستوسترون به دی‌هیدروتستوسترون را مهار می‌کند (7،8). بنابراین باعث افزایش تستوسترون و کاهش DHTمی‌شود. این دارو همچنین می‌تواند باعث افزایش LH به میزان 2تا 3 برابر طبیعی و هیپرپلازی و آدنوما در سلول‌های بینابینی بیضه شود (3). مصرف اخیر و فراوان این دارو برای درمان هیپرپلازی خوش‌خیم پروستات و ریزش مو با منشأ آندروژنی در مردان، که باعث کاهش DHT در اندام‌های تولیدمثلی به‌خصوص در بیضه و فرآیند اسپرم‌سازی می‌شود (9) منجر به ارزیابی این اثرات در پژوهش اخیر شد.

روش‌ بررسی

در این پژوهش، 40 سر موش صحرایی نر بالغ از نژاد Sprague-Dawley با وزن تقریبی g3/491/205 و سن 3-5/2 ماه، به صورت تصادفی در پنج گروه، هر گروه شامل هشت سر موش صحرایی، تقسیم و از شرایط نوری 12 ساعت روشنایی (7 صبح تا 7 بعدازظهر) و12 ساعت تاریکی (7 بعدازظهر تا 7 صبح) برخوردار شدند. حیوانات گروه کنترل هیچ‌ ماده‌ای دریافت نکردند؛ گروه شاهد روزانه ml4 آب مقطر به صورت دهانی دریافت می‌کردند؛ سه گروه آخر روزانه به ترتیب 25، mg/kg50 و 100 به ازاء وزن بدن، فیناسترید (Merck, Germany) محلول در ml4 آب مقطر به صورت دهانی دریافت ‌کردند. پس از گذشت دوره آزمایش (32 روز)، حیوانات تحت بیهوشی خفیف با اتر (Merck, Germany) قرارگرفتند، بیضه‌ها با دقت برداشته شد و به مدت 18 ساعت در محلول بوئین40% تثبیت گردید. پس از آن در محلول‌های الکلی (شرکت جهان الکل اراک، ایران) با غلظت‌های متفاوت 50%،70%، 90%، 96% و 100% به‌ترتیب به‌مدت 2، 2، 2، 2و 5/1 ساعت پاساژ داده شدند. در مرحله بعد، نمونه‌های بافتی در پارافین (Merck, Germany) قالب‌گیری، مقطع‌گیری و با روش هماتوکسیلین‌ـ ائوزین رنگ‌آمیزی و سپس توسط میکروسکوپ نوری مورد ارزیابی قرار گرفت. به منظور شمارش سلول‌های اسپرماتوگونی، اسپرماتوسیت اولیه، سرتولی و بینابینی، از هر گروه 50 مقطع عرضی بیضه مورد بررسی میکروسکوپی قرار گرفت. در ابتدا اسلایدهای مربوط به گروه کنترل و سپس گروه شاهد و گروه‌های تجربی مورد مطالعه قرار گرفت. در هر گروه، از میان لوله‌های اسپرم‌ساز، 12 مقطع عرضی لوله که از نظر شکل ظاهری و قطر مشابه بودند انتخاب و سلول‌های مورد نظر شمارش شدند. به منظور آنالیز آماری نتایج، از برنامه SPSS و آزمون‌های t، ANOVA، Tukey و Duncan استفاده شد. کلیه نتایج به صورت (MSD) بیان و سطح معنی‌داری نتایج حداقل با 05/0p در نظر گرفته شد.

نتایج

میانگین تعداد سلول‌های اسپرماتوگونی در گروه دریافت ‌کننده ‌دارو با مقدار حداقل دارو (mg/kg25)، 14/267/51 سلول بود که نسبت به گروه کنترل (93/192/55)، اختلاف معنی‌داری را نشان نمی‌دهد؛ در حالیکه در گروه‌های دریافت ‌کننده ‌دارو با مقدار متوسط (mg/kg50) و حداکثر دارو (mg/kg100)، به‌ترتیب 32/2±97/47 سلول و 02/2±50/49 سلول به‌دست آمد، که کاهش معنی‌داری را (05/0p) نشان می‌دهد (جدول 1).

میانگین تعداد سلول‌های اسپرماتوسیت اولیه در گروه‌های دریافت ‌کننده ‌دارو با مقدار حداقل (mg/kg25)، و حداکثر (mg/kg100) دارو، به‌ترتیب 31/2±75/56 سلول و 09/2±17/53 سلول بود که نسبت به گروه کنترل (30/2±23/56)، اختلاف معنی‌داری را نشان نمی‌دهد؛ اما در گروه دریافت ‌کننده ‌دارو با مقدار متوسط دارو، 26/1±91/49 سلول به‌دست آمد که کاهش معنی‌داری (05/0p) را نشان می‌دهد. میانگین تعداد سلول‌های سرتولی در گروه‌های دریافت ‌کننده ‌دارو به ترتیب 78/000/9، 59/017/10 و 50/058/9 سلول بود که نسبت به گروه کنترل (54/058/8)، اختلافی معنی‌دار را نشان نداد (جدول 1).

میانگین تعداد سلول‌های بینابینی در سه گروه تجربی به ترتیب 34/0±50/9، 25/0±00/9 و 42/0±92/9 سلول در مقطع عرضی لوله بود که نسبت به گروه کنترل (39/0±00/8)، افزایش معنی‌داری را در سطح (05/0p) نشان داد (جدول 1).

تصاویر الف ، ب، ج و د مقاطع عرضی بیضه را به ترتیب در گروه‌های کنترل و تجربی با مقادیر mg/kg BW 25، 50 و 100 نشان می‌دهد. در تمام گروه‌های ذکر شده، سلول‌های اسپرماتوگونی نسبت به غشاء پایه به صورت منظم، زنجیره‌وار و متراکم قرار گرفته‌اند. سلول‌های اسپرماتوسیت اولیه نیز نسبت به غشاء پایه منظم بوده و دارای کروماتین فعال و سیتوپلاسم اسیدوفیل هستند. اسپرمها نیز با تراکم زیاد قابل رؤیت هستند؛ اما تغییری قابل ذکر در تراکم انواع سلو‌لها، تغییر در میزان رنگ‌پذیری سیتوپلاسم و هستة سلول‌های اسپرماتوگونی مشاهده نمی‌شود.

بحث

از آنجا که داروی فیناسترید با اثر مهاری بر آنزیم 5- آلفا ردوکتاز، باعث کاهش میزان DHTمی‌شود؛ در مطالعه حاضر اثر این دارو بر سلول‌های اسپرماتوگونی، اسپرماتوسیت اولیه، سرتولی و بینابینی مورد بررسی قرار گرفت. با توجه به نتایج به‌دست آمده، تعداد سلول‌های اسپرماتوگونی در گروه‌های دریافت کننده فیناسترید با مقادیر mg/kg BW25، 50 و 100 و همچنین تعداد سلول‌های اسپرماتوسیت اولیه در گروه تجربی با مقدارmg/kg BW50، نسبت به گروه کنترل کاهش معنی‌داری را نشان می‌دهد (05/0p). Kolasa و همکاران نیز توانستند تغییرات مورفولوژیکی (حرکت سلول‌های زاینده و اسپرماتوسیت‌های مرحله پاکی تن در تقسیم میوز I به‌ لومن لوله‌های اسپرم‌ساز) را در اپیتلیال لوله‌های اسپرم‌ساز موش‌های تیمار شده به مدت 56 روز (مدت زمان یک اسپرماتوژنز) با فیناسترید نشان دهند (10). همچنین مطالعات Huynh و همکاران و همچنین Rittmaster و همکاران نشان داد که تغییر در ساختار و تعداد سلول‌های بیضه موش‌های صحرایی می‌تواند در نتیجه اثرات ضد تکثیری و مرگ سلولی ناشی از مصرف فیناسترید در این حیوانات باشد. این نتایج با یافته‌های پژوهش اخیر همخوانی دارد (13-11). مطالعات نشان می‌دهند که مصرف فیناسترید باعث افزایش غلظت تستوسترون (3،12،14) و همچنین کاهش تعداد گیرنده‌های آندروژنی در مغز و پروستات می‌شود (4،15،16)؛ بنابراین احتمالاً اثر تحریکی تستوسترون بر هسته‌های هیپوتالاموس و سلول‌های هیپوفیز قدامی کاهش می‌یابد؛ در نتیجه تولید آنزیم استیل کولین ترانسفراز، تعداد گیرنده‌های دوپامین و ترشح GABA نیز کاهش می‌یابد (17،18)؛ اما احتمالاً می‌تواند باعث افزایش پرولاکتین شود. از آن‌جا که افزایش پرولاکتین باعث کاهش فعالیت و تقسیم در سلول‌های اپتیلیال بیضه می‌شود (19)؛ بنابراین کاهش تعداد سلول‌های اسپرماتوگونی و اسپرماتوسیت اولیه در اثر مصرف فیناسترید قابل انتظار است. نتایج حاصل از این پژوهش نشان می‌دهد که تعداد سلول‌های بینابینی در گروه‌های دریافت کننده فیناسترید با مقادیر mg/kg BW 25، 50 و 100، نسبت به گروه کنترل افزایش معنی‌داری داشته است (05/0p).

Rittmaster نیـز با تجویز مقادیر بالا و مزمن فیناسترید توانست هیپرپلازی و آدنوما را در سلول‌های بینابینی بیضه نشان دهد (3). مطالعات نشان می‌دهند که فیناسترید با افزایش ترشح LH و احتمالاً‌ پرولاکتین، می‌تواند باعث افزایش تعداد سلول‌های بینابینی شود (3،20). از آنجا که عملکرد سلول‌های بینابینی تحت تأثیر سلول‌های سرتولی نیز قرار دارد و در پژوهش اخیر نیز، تعداد سلول‌های سرتولی در اثر مصرف فیناسترید افزایش یافته ‌است (21)؛ لذا افزایش تعداد سلول‌های بینابینی قابل انتظار است.

نتایج حاصل از پژوهش حاضر نشان می‌دهد که فیناسترید بر شکل ظاهری و مکان قرار گرفتن سلول‌های بیضه و تولید اسپرم اثر نمی‌گذارد. مطالعات Rhoden و همکاران و همچنین George و همکاران نیز نشان دادند که مصرف فیناسترید باعث تغییرات قابل ذکر در شکل ظاهری و مکان قرار گرفتن سلول‌های بیضه و تولید اسپرم نمی‌شود (21،22). Kolasa و همکاران نیز نشان دادند که در ساختار بیضه موش‌هایی که فیناسترید را به مدت 28 روز (مدت زمان دو چرخه اپیتلیومی لوله‌های اسپرم‌ساز) دریافت کرده بودند تغییرات ریخت‌شناسی ایجاد نمی‌شود (10).

مطالعات Killian و همکاران نشان داد که دی‌هیدروتستوسترون (DHT) در شروع فرآیند اسپرماتوژنز دخالت دارد و احتمالاً در غیاب این ماده به مدت طولانی، این فرآیند دچار اختلال می‌شود (23). O’Donnel و همکاران نیز نشان دادند که احیاء مولکولی تستوسترون توسط آنزیم 5- آلفا ردوکتاز مخصوصاً برای انجام مراحل خاصی از فرآیند اسپرمیوژنز (عبور اسپرماتیدهای گرد از مرحله 7 به 8) اهمیت دارد. بنابراینDHT، وظیفه حمایت از روند PG, de Kretser DM, Pratis K, Robertson DM. Iden-اسپرماتوژنز و اسپرمیوژنز را در موش‌های صحرایی به عهده دارد؛ اما داروی فیناسترید با مهار آنزیم 5-آلفا ردوکتاز ممکن است باعث اختلال در عملکرد سلول‌های بافت بیضه و تولید اسپرم شود (2).

Pratis و همکاران با مطالعه موش‌های دریافت‌کننده فیناسترید نشان دادند ساختار بیضه این حیوانات احتمالاً‌ به وسیله آنزیم 5 آلفا ردوکتاز نوع I حفاظت می‌شود (24). در مطالعات Jin و همکاران مشخص شد که این حفاظت، در نتیجه فعالیت اکسیداتیو آنزیم 3 آلفاـ هیدروکسی ‌استروئید دهیدروژناز (3-HSD) می‌باشد که قادر است 3 آلفاـ اندرواستندیون را به دی‌هیدروتستوسترون تبدیل کند (5). این مطالعات، نتایج حاصل از پژوهش اخیر را تأیید می‌کند.

نتیجه‌گیری

در نهایت به نظر می‌رسد که مهار 32 روزة فعالیت 5- آلفا ردوکتاز نوع 2 در پژوهش حاضر، برای ایجاد تغییر در مرفولوژی بیضه و تولید اسپرم بسیار کوتاه بوده است. البته مطالعه حاضر دارای محدودیت‌هایی است؛ از جمله‌ می‌توان به شمارش ساده سلولها اشاره کرد که برای بررسی دقیق، نیاز به شمارش سلولها از طریق روش‌های استریولوژیک بر مبنای تعداد در واحد سطح یا حجم می‌باشد.

تشکر و قدردانی

نویسندگان مقاله مراتب سپاس خود را از پرسنل محترم بخش تحقیقات دانشگاه آزاد اسلامی و آموزش و پرورش شهرستان کازرون، همچنین آقایان حمیدرضا ابراهیمی، نادر حسن‌زاده، محسن مرادی کازرونی و سرکار خانم زهرا حسامی اعلام می‌دارند.

  1. McLachlan RI, O’Donnell L, Meachem SJ, Stanton tification of specific sites of hormonal regulation in spermatogenesis in rats, monkeys, and man. Recent Prog Horm Res. 2002;57:149-79.
  2. O’Donnell L, Stanton PG, Wreford NG, Robertson DM, McLachlan RI. Inhibition of 5 alpha-reductase activity impairs the testosterone-dependent restoration of spermiogenesis in adult rats. Endocrinology. 1996; 137:2703-10.
  3. Rittmaster RS. Finasteride. N Engl J Med. 1994;330 (2);120-5. Review.
  4. Ovrerstreet JW, Fuh VL, Gould J, Howards SS, Lieber MM, Hellstrom J, et al. Chronic treatment with finas-teride daily dose not affect spermatogenesis or semen production in young men. J Urol. 1999;162(4): 1295-300.
  5. Jin Y, Penning TM. Steroid 5-reductase and 3-hydroxysteroid dehydrogenases: Key enzymes in androgen metabolism. Best Pract Res Clin Endocrinol Metab. 2001;15:79-94.
  6. Ou XM, Storring JM, Kushwaha N, Albert PR. Heterodimerization of mineralocorticoid and glucocor-ticoid receptors at a novel negative response element of the 5-HT1 A receptor gene. J Biol Chem. 2001;276 (17):14299-307.
  7. Kennel PF, Pallen CT, Bars RG. Evaluation of the rodent Hershberger assay using three refrence endo-crine disrupters (androgen and antiandrogens). Reprod Toxicol. 2004;18(1):63-73.
  8. Bowman CJ, Barlow NJ, Turner Kj, Wallace DG, Foster PMD. Effects of in utero exposure to finasteride on androgen-dependent reproductive development in the male rat. Toxicol Sci. 2003;74(2):393-406.
  9. Kaufman KD, Olsen EA, Whiting D, Savin R, Devillez R, Bergfeld W, et al. Finasteride in the treatment of men With undrogenetic alopecia. Finasteride Male Pattern Hair Loss Study Group. J Am Acad Dermatol. 2000;42(5):848-9.
  10. Kolasa A, Marchlewicz M, wenda-Różewicka L, Wiszniewska B. Morphology of the testis and the epididymis in rats with dihydrotestosterone(DHT) deficiency. Ann Acad Med Bial. 2004;49(1):117-9.
  11. Huynh H. Induction of apoptosis in rat ventral prostate by finasteride is associated with alteration in MAP kinase pathways and Bc1-2 related family of proteins. Int J Oncol. 2002;20:1297-303.
  12. Huynh H, seyam RM, Brock GB. Reduction of ventral prostate weight by finasteride is associated with suppression of insulin-like growth factor I (IGF-I) and IGF-I receptor genes and with an increase in IGF binding protein 3. Cancer Res. 1998;58(2):215-8.
  13. Rittmaster RS, Norman RW, Thomas LN, Rowden G. Evidence for atrophy and apoptosis in the prostates of men given finasteride. J Clin Endocrinol Metab. 1996; 1:814-9.
  14. Tobin VA, Canny BJ. The regulation of gonado-tropin releasing hormone induced calcium signals in male rat gonadotrophs by testosterone is mediated by dihydro testosterone. Endocrinology. 1998;139(3): 1038-45.
  15. Frieidlin V, Ko HS, Wilkin JK, Chronic treatment with finasteride daily does not effect spermatogenesis or semen production in young men. J Urol. 2000;164 (4):1319-20.
  16. Wang LG, Liu XM, Kreis W, Budman DR. Down-regulation of prostate-specific antigen expression by finasteride through inhibition of complex formation between androgen receptor and steroid receptor-binding consensus in the promoter of the PSA gene in LNCaP cells. Cancer Res. 1997;57(4):714-9.
  17. Khisti RT, VanDoren MJ, O’Buckley T, Morrow AL. Neuroactive steroid 3-hydroxy-5-pregnan-20-one modulates ethanol-induced loss of rigthing reflex in rats. Brain Res. 2003;980(2):255-65.
  18. Disney A, Calford MB. Neurosteroids mediate habi-tuation and tonic inhibition in the auditory midbrain. J Neurophysiol. 2001;86(2):1052-56.
  19. McNeilly AS, Sharpe RM, Davidson DW, Fraser HM. Inhibition of gonadotropin seretion by induced hyperprolactinemia in the male rat. J Endocrinol. 1978; 79;59-68.
  20. Matzkin H, Chen J, Lewyshon O, Ayalon D, Braf Z. Effects of long term treatment with finasteride (MK-906), a 5-alpha reductase in hibitor, on circulating LH, FSH, Prolactin and estradiol. Horm Metab Res. 1992; 24(10):498-9.
  21. George FW, Johnson L, Wilson JD. The Effect of a 5 alpha-reductase inhibitor on androgen physiology in the immature male rat. Endocrinology. 1989;125:2434-8.
  22. Rhoden EL, Gobbi D, Menti E, Rhoden C, Telöken C. Effects of the chronic use of finasteride on testicular weight and spermatogenesis in wistar rats. BJU Int. 2002;89(9):961-3.
  23. Killian J, Pratis K, Clifton RJ, Stanton PG, Robertson DM, O’Donnell L. 5 alpha- reductase isoenzymes 1 and 2 in the rat testis during postnatal development. Biol Reprod. 2003;68:1711-8.
  24. Pratis K, O’Donnell L, Ooi GT, McLachlan RI, Ro-bertson DM. Enzyme assay for 5 alpha-reductase type 2 activity in the presence of 5 alpha-reductase type 1 activity in rat testis. J Steroid Biochem Mol Biol. 2000; 75:75-82.